Inazuma Eleven: Ares no Tenbin prend place après les événements du premier jeu et se centre sur les trois protagonistes : Ryouhei Haizaki, Asuto Inamori et Yuuma Nosaka. Cette version alternative se situe après l'Another Episode 27, qui est une version alternative du 27ème épisode de l'anime Inazuma Eleven où les extraterrestres n'ont pas envahi la Terre.
L'histoire démarre sur une île où un groupe de garçons passent leurs journées à jouer au football. Un jour, leur club est soudainement fermé et la seul façon de pouvoir le récupérer est de gagner le fameux tournoi du "Football Frontier". Asuto Inamori décide ainsi de quitter son île pour pouvoir rentrer dans le Collège Raimon à Tokyo.
Cependant, son premier match est contre le numéro 1 : Seishou Gakuen.